La variation des composés organiques volatils dans le mucus du saumon atlantique est associée à la résistance à l'infection par les poux du saumon

Rapports scientifiques volume 12, Numéro d'article : 4839 (2022) Citer cet article

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Les poux du saumon sont des ectoparasites qui menacent les salmonidés sauvages et d'élevage. La sélection artificielle du saumon pour sa résistance au stade infectieux des poux copépodides repose actuellement sur des essais de provocation in vivo sur des milliers de saumons par an. Nous avons testé 5750 saumons avec des poux de saumon (Lepeophtheirus salmonis) provenant de deux souches de saumon d'élevage distinctes dans deux essais distincts. Nous avons constaté que les composés organiques volatils (COV), 1-penten-3-ol, 1-octen-3-ol et 6-methyl-5-hepten-2-one dans le mucus du saumon hôte après l'infection par les poux du saumon, étaient significativement associée au nombre d'infections par les poux dans une plage de températures de l'eau (5 °C, 10 °C, 17 °C). Certains COV (benzène, 1-octène-3-ol et 3,5,5-triméthyl-2-hexène) étaient significativement différents entre les lignées sélectionnées de manière divergente pour leur résistance au pou du saumon. Dans une évaluation combinée de la population, les COV sélectionnés variaient entre les familles dans une fourchette de 47 à 59 % indiquant une composante génétique et étaient positivement corrélés aux valeurs de reproduction estimées des hôtes saumonés de 0,59 à 0,74. Les phénotypes de COV muqueux pourraient compléter les pratiques d'élevage actuelles et avoir le potentiel d'être un indicateur plus direct et éthique de la résistance aux poux du saumon, à condition qu'ils puissent être mesurés avant l'infestation par les poux.

Selon les archives fossiles, les copépodes parasitent les poissons depuis au moins 100 Ma ou plus1. Les poux du saumon (Lepeophtheirus salmonis) ne font pas exception, la sous-espèce atlantique de poux du saumon ayant co-évolué pour parasiter les hôtes du saumon atlantique (Salmo salar) au cours de la dernière (environ 2,5 à 11 Ma)2. La co-évolution hôte-parasite est généralement un processus rapide et réciproque où chaque compteur d'espèces adapte les défenses de l'autre, équivalant essentiellement à un jeu à somme nulle (c'est-à-dire l'hypothèse de la Reine Rouge)3. Depuis l'intensification de l'élevage du saumon atlantique dans la seconde moitié du XXe siècle, les poux du saumon sont devenus un problème insoluble, avec des effets dévastateurs sur le saumon atlantique sauvage et captif4. Les traitements chimiques ont été suivis d'une adaptation et d'une résistance rapides et successives des poux du saumon5,6,7,8, ce qui suggère que la réintroduction répétée de saumons naïfs à des densités élevées dans des cages marines peut favoriser de manière disproportionnée l'adaptation parasitaire. Les stratégies visant à empêcher le parasite de se fixer au saumon se sont révélées les plus prometteuses en termes de rupture de la course aux armements coévolutive hôte-parasite6,8. Une question fondamentale est de savoir s'il est possible de rétablir un équilibre hôte-parasite stable qui assure une production de saumon atlantique durable et éthique.

Des recherches antérieures se sont concentrées sur la comparaison et l'élucidation des grandes différences de résistance post-attachement aux poux du saumon entre les espèces de saumon atlantique et de saumon du Pacifique appartenant au genre Oncorhynchus9,10,11. Fait intéressant, dans les essais de provocation in vivo normalisés, les nombres initiaux de poux du saumon attachés sont similaires entre les espèces de saumon de l'Atlantique et de saumon du Pacifique12. Cependant, le coho (O. kisutch) et le saumon rose (O. gorbuscha) plus résistants rejettent rapidement les poux quelques jours après la fixation13. Chez le saumon coho, ce phénomène a été lié à une hyperplasie épithéliale non spécifique rapide et prononcée et à des réponses d'infiltration cellulaire qui se traduisent par un rejet du parasite quelques jours après la fixation14. À l'inverse, le saumon rose répond par une réponse inflammatoire localisée et une forte séquestration du fer11 . Ces découvertes ont suscité un intérêt pour l'introgression de gènes de résistance d'espèces de saumon du Pacifique dans le saumon de l'Atlantique, mais cette technologie en est à ses débuts et des informations génomiques clés sur ces voies sont encore nécessaires15,16.

La sélection artificielle pour la résistance de l'hôte à l'attachement par la phase larvaire libre (copépodes) présente une approche solide car elle réduit les taux de rencontre et inhibe l'achèvement du cycle de vie parasitaire6,15. En principe, les poux du saumon pourraient contre-adapter aux méthodes de sélection artificielle pour la résistance de l'hôte. Cependant, la contre-adaptation des agents pathogènes à la résistance des hôtes polygéniques dans les systèmes végétaux et d'élevage (y compris les salmonidés) a été beaucoup plus lente que la contre-adaptation aux traitements chimiques8. Suggérant que la sélection artificielle pour la résistance de l'hôte pourrait être une méthode efficace pour établir un équilibre hôte-parasite à un état stable. Quoi qu'il en soit, l'identification du saumon atlantique génétiquement élite repose sur des essais normalisés de provocation parasitaire in vivo sur des milliers de poissons informateurs (frères et sœurs de candidats à la reproduction) à chaque génération. Les poissons informateurs sont comptés manuellement pour la fixation des copépodites par des observateurs formés post-mortem, ils ne peuvent donc pas être utilisés directement pour la reproduction sélective. Par rapport à l'élevage sélectif où les candidats à l'élevage ont leur propre phénotype, cette méthode de sélection indirecte sur des parents informateurs décédés est moins efficace, en plus des sérieuses limitations logistiques et éthiques aux tests de provocation. Pendant tout ce temps, la base moléculaire sous-jacente de la résistance de l'hôte à l'attachement du parasite reste non décrite.

La clé de la résistance aux poux du saumon peut résider dans le contournement de la façon dont le copépode nageant librement identifie un hôte approprié dans un vaste environnement océanique. Les kairomones sont des composés sémiochimiques émis par un organisme, qui procurent un bénéfice direct à un autre organisme, souvent au détriment de l'organisme émetteur. Les kairomones qui régissent la détection de l'hôte chez les insectes piqueurs tels que les moustiques sont bien décrites et sont principalement des composés organiques volatils (COV)17. Pourtant, l'importance de comprendre les rôles des kairomones COV chez les espèces aquatiques n'a été reconnue que récemment18. Des tests comportementaux et des expériences électrophysiologiques ont indiqué que les poux du saumon mâles adultes étaient attirés par trois COV, à savoir le phénol, le 3,5,5-triméthylcyclohex-2-en-1-one (isophorone) et le 1-octen-3-ol trouvés dans le saumon conditionné eau19. Une étude distincte a révélé que les copépodides du pou du saumon étaient attirés par deux COV : 3,5,5-triméthylcyclohex-2-ène-1-one et 6-méthyl-5-heptène-2-one (sulcatone)20. D'autres études ont caractérisé l'activation des antennules des copépodes dans l'eau conditionnée par le saumon contenant des COV et les comportements de nage rhéotactique positifs induits21,22. Komisarczuk et al.,23 ont identifié des récepteurs ionotropes fortement exprimés dans les antennules des copépodes du pou du saumon et lorsque les récepteurs ionotropes spécifiques ont été renversés, les copépodes ont démontré des capacités altérées de recherche d'hôte et de fixation. Ensemble, ces résultats suggèrent que les kairomones COV du saumon atlantique aident les copépodes à rechercher un hôte. Cependant, il n'y a pas encore de lien établi entre l'infection par les poux dans les provocations génétiques in vivo et les COV muqueux.

À cette fin, nous avons criblé 5750 saumons atlantiques de deux souches d'élevage distinctes pour la résistance à l'infection par les copépodes dans deux essais de provocation distincts. La première souche représentait une large base génétique sans sélection artificielle documentée pour la résistance aux poux du saumon, le test de provocation étant effectué sur une plage de températures représentant le spectre thermique de l'élevage du saumon atlantique (5 °C, 10 °C, 17 °C) (Temp.). La deuxième souche représentait des lignées génétiques divergentes après trois générations de sélection pour la résistance aux poux du saumon, représentant des lignées à haute résistance (GenR) et à faible résistance aux poux (GenS) (Gen). Dans Temp, nous avons échantillonné le mucus cutané du 1% de poissons présentant l'infection par les copépodides la plus élevée (n = 24) et la plus faible (n = 24) dans chaque réservoir. Dans Gen, nous avons prélevé au hasard du mucus sur 10 % (n = 24) de poissons de toutes les familles au sein de lignes divergentes.

À l'aide de ces données, nous abordons les questions suivantes : (1) Les COV muqueux sont-ils associés à l'infectiosité des copépodides dans l'ensemble de la tolérance thermique du saumon atlantique ? (2) Les lignées génétiques divergentes pour l'infection par les poux ont-elles une expression différentielle des COV ? (3) Existe-t-il des preuves de variation génétique pour l'expression des COV et la résistance aux poux du saumon ? Dans l'ensemble, notre objectif était de comprendre les mécanismes moléculaires de la résistance au pou du saumon et d'identifier des composés pour les futurs phénotypes dirigés.

Nous avons trouvé deux COV précédemment impliqués dans le comportement de recherche d'hôte des poux du saumon (1-octène-3-ol24 et 6-méthyl-5-heptène-2-one20) dans nos deux populations. Fait intéressant, les COV muqueux exprimés n'étaient pas identiques dans les essais Temp et Gen, avec seulement deux COV coexistant dans les deux essais (1-octène-3-ol et 6-méthyl-5-heptène-2-one), deux COV n'apparaissant que dans Gen (3,5,5-triméthylcyclohex-2-ène-1-one et benzène), et un apparaissant exclusivement dans Temp (1-pentène-3-ol). De plus, le phénol et la 3,5,5-triméthylcyclohex-2-èn-1-one20,24 qui étaient auparavant impliqués comme kairomones24, étaient absents de tous nos échantillons, mais le benzène (qui diffère du phénol par un groupe fonctionnel) et le 3 ,5,5-triméthyl-2-hexène étaient présents dans l'essai Gen. De plus, le 1-pentène-3-ol était coabondant avec le 1-octène-3-ol dans l'essai Temp et retenu pour une analyse plus approfondie.

Nous avons observé la co-occurrence de deux des cinq COV exprimés de manière différentielle dans les bouquets de COV muqueux des deux populations. Bien que les deux souches soient cultivées dans les mêmes conditions et avec le même régime, nous avons observé une occurrence différentielle entre les souches pour les composés. Nous avons trouvé les kairomones précédemment signalées 6-methyl-5-hepten-2-one17,20 et 1-octen-3-ol19,26 dans les deux souches. Nous n'avons pas observé le phénol ou le 3,5,5-triméthylcyclohex-2-ène-1-one19,20 signalés précédemment dans l'une ou l'autre des souches. Le nouveau composé 1-pentène-3-ol n'a cependant été trouvé que dans l'essai Temp, tandis que le benzène et le 3,5,5-triméthyl-2-hexène n'ont été trouvés que dans l'essai Gen.

Dans les trois défis de température de l'eau, les COV étaient significativement exprimés chez les poissons fortement infectés par les poux (ANOVA 1df p <0,001) (Fig. 1a–c et Tableau 1), renforçant l'affirmation selon laquelle l'expression des COV est modulée par l'hôte et non par une réponse. au taux métabolique induit par la température de l'eau. Bien que l'effet de la température de l'eau ait été significatif pour les trois COV dans Temp (ANOVA, 4 df, p < 0,001), il n'y avait pas de terme d'interaction significatif entre les niveaux d'expression de COV chez les poissons infectés par des poux élevés et faibles selon la température de l'eau. La 6-méthyl-5-heptène-2-one a affiché une tendance à l'augmentation de l'expression avec l'augmentation de la température de l'eau (Fig. 1c).

Boîte à moustaches et diagramme à moustaches montrant l'expression différentielle (Loge à la surface du pic GC) du 1-pentène-3-ol (a), du 1-octène-3-ol (b) et du 6-méthyl-5-heptène-2-one (c ) sur des saumons avec un nombre élevé et faible de poux (élevé, faible) sur des températures d'élevage (5, 10 et 17 °C), n = 4 par groupe, niveau de signification après correction de Benjamini–Hochberg (*p < 0,05 ; **p < 0,01 ; ***p < 0,001). La médiane est donnée en trait plein, la case est l'intervalle interquartile et les moustaches sont 1,5 fois l'intervalle interquartile.

Les lignées génétiquement sensibles (GenS) et résistantes (GenR) du saumon atlantique présentaient des nombres de copépodites significativement différents après provocation in vivo (ANOVA, df = 1, P <0, 001) (tableau 2). La souche résistante ayant en moyenne 10 copépodites de moins par individu équivalant à une différence de moyenne de 40 % sur l'échelle de comptage observée, démontrant une réponse réalisée à la sélection pour la résistance aux poux. Une expression différentielle significative a également été observée pour le 1-octène-3-ol, le 3,5,5-triméthyl-2-hexène et le benzène, entre les lignées génétiques divergentes pour la résistance aux poux (Fig. 2). L'indication de la sélection pour la résistance contre les poux du saumon a entraîné une réponse corrélée dans la composition en COV des muqueuses. Aucune différence significative n'a été observée pour la 6-méthyl-5-heptène-2-one entre les lignées GenR et GenS. Un seul échantillon de contrôle de l'entrée d'eau a détecté des niveaux inférieurs de benzène et aucun des autres COV. Des échantillons de poissons mixtes GenS et GenR avant l'infestation par les poux du saumon (n = 10) ont détecté du 1-octène-3-ol, du 3,5,5-triméthyl-2-hexène et du benzène à des niveaux légèrement inférieurs à ceux observés après l'infestation par les poux, tandis que 6 -methyl-5-hepten-2-one a été détecté à des niveaux légèrement plus élevés qu'après l'infection (tableau 1).

Boîte à moustaches et diagramme à moustaches montrant l'expression différentielle (loge à la surface du pic GC) de 6-méthyl-5-heptène-2-one, de benzène, de 1-octène-3-ol et de 3,5,5-triméthyl-2-hexène (c ) à travers les lignées GenR génétiquement résistantes (vert clair n = 12) et les lignées GenS sensibles (vert foncé n = 12), seuil de signification après correction de Benjamini-Hochberg (*p < 0,05 ; **p < 0,01 ; ***p < 0,001) . La médiane est donnée en trait plein, la case est l'intervalle interquartile et les moustaches sont 1,5 fois l'intervalle interquartile.

L'analyse génétique quantitative a révélé que l'infection par les poux est significativement héréditaire d'une population à l'autre (h2 = 0,23) (tableau 3) comme indiqué précédemment25,27,28,29 et a identifié le potentiel génétique de l'hôte à résister à l'infection par les poux avec une grande fiabilité des valeurs de reproduction estimées. Il y avait également une héritabilité importante au sens large qui a révélé que la variation familiale expliquait entre 47 et 59 % de la variation en 1-octène-3-ol, 3,5,5-triméthyl-2-hexène et benzène entre les populations (Tableau 3 ). L'expression phénotypique du 1-octène-3-ol et du 3,5,5-triméthyl-2-hexène était également corrélée au potentiel génétique de l'hôte à résister à l'infection par les copépodites (valeurs d'élevage estimées) (r = 0,59 - 0,74).

Dans tous les défis copépodites, de grandes différences d'infectiosité entre les individus ont été observées (Fig. 3), indépendamment de la taille de l'hôte, ce qui indique que les poissons plus gros n'attiraient pas plus de poux dans les plages de taille de nos essais (Fig. 4). La moyenne du nombre de poux transformés log10 n'était pas significativement différente entre les essais de provocation Temp et Gen (tableau supplémentaire 1), démontrant une bonne reproductibilité au cours des essais et des provocations au bain.

Le nombre de poux du saumon par poisson est présenté sous forme de diagrammes de dispersion et de distribution de points appariés dans les trois groupes de température de l'eau (5 °C, 10 °C, 17 °C) dans l'essai Temp (nuances de violet suivant le gradient de température) et la souche sensible (GenS en vert foncé) et souche résistante (GenR en vert clair) dans l'essai Gen.

Relation linéaire entre le nombre de poux par hôte et la densité de poux (nombre par unité de surface estimé en tant que nombre de poux/poids corporel2/3)25 dans les essais Temp et Gen. Les échantillons sélectionnés pour l'analyse des COV sont indiqués par un triangle, vert indiquant Gen et violet indiquant Temp.

Les poissons des deux essais ont été élevés dans la même installation, avec le même régime alimentaire, dans les mêmes ressources en eau et ont été exposés aux mêmes poux du saumon à la même taille et au même stade de vie. Ainsi, la présence différentielle de COV dans les deux souches utilisées dans les essais Gen et Temp soulève d'autres questions sur les kairomones spécifiques à la souche ou les possibilités d'influences alimentaires précoces ou d'influences maternelles par la composition des œufs ou les facteurs affectant les substrats à partir desquels les COV sont dérivés. Par exemple, le 1-pentène-3-ol et le 1-octène-3-ol étant des produits secondaires d'oxydation des lipides des acides gras à longue chaîne, ils sont abondants dans les muscles des salmonidés et d'autres poissons et utilisés comme marqueurs de fraîcheur30. Des études ont montré que le saumon atlantique d'Europe de l'Est et de l'Ouest et la truite arc-en-ciel (O. mykiss) expriment des quantités significativement différentes des deux composés dans leur muscle, certains COV étant absents des populations de saumon ou de truite arc-en-ciel31. De plus, l'expression du 1-octène-3-ol change au cours du cycle de vie du saumon atlantique, avec une expression significativement plus élevée chez le saumon atlantique au début de la phase marine par rapport à la phase d'eau douce32, ce qui correspond au moment de l'exposition aux poux du saumon dans les espèces sauvages et sauvages. Saumon d'élevage. Alors que l'expression du 1-pentène-3-ol a augmenté dans les phases marines ultérieures32. Si l'expression muqueuse du 1-octène-3-ol et du 1-pentène-3-ol suit les schémas d'expression dans le muscle du saumon, l'expression muqueuse peut également être affectée par les espèces, les souches, les stades de vie et les régimes alimentaires. Ce qui n'est pas connu actuellement, c'est dans quelle mesure les poux du saumon dépendent des COV collectivement pour identifier un hôte approprié et dans quelle mesure des COV spécifiques sont redondants dans l'attraction des poux vers l'hôte.

Nous avons étudié les effets de la température de l'eau et l'association entre une forte et une faible infection par les poux et les niveaux d'expression des COV. Une étude précédente a révélé que les poux du saumon réussissaient le mieux à infester le saumon de l'Atlantique à 10 °C (pourcentage d'établissement réussi des copépodes 53,2 %), suivi de 20 °C (41,6 %) et de 5 °C (2,1 %)33, suggérant que l'hôte l'interaction des parasites pourrait être modulée par une température optimale de l'eau autour de 10 °C. Nous avons constaté qu'aux trois températures de l'eau (5 °C, 10 °C et 17 °C), l'association entre une plus grande expression du 1-pentène-3-ol, du 1-octène-3-ol et du 6-méthyl-5-heptène -2-one et forte infection par les poux restaient significatives. Cependant, les kairomones 1-octène-3-ol et 6-méthyl-5-heptène-2-one avaient une expression significativement plus faible dans les groupes peu infectés par les poux à des températures d'eau plus basses, offrant une explication possible du faible succès d'infestation à 5 ° C rapporté auparavant33. Fait intéressant, la 6-méthyl-5-heptène-2-one a montré une tendance à la hausse des niveaux d'expression avec l'augmentation des températures de l'eau, ce qui suggère que ce COV pourrait devenir de plus en plus important dans les interactions hôte-parasite dans des scénarios d'augmentation des températures de l'eau de mer. Les trois composés sont des produits d'oxydation secondaires avec le 1-pentène-3-ol, le 1-octène-3-ol résultant de l'oxydation d'acides gras à longue chaîne comme l'acide linoléique, l'acide arachidonique et l'acide eicosapentaénoïque qui sont eux-mêmes héréditaires chez le saumon atlantique34,35, 36. Tandis que la 6-méthyl-5-heptène-2-one résulte de l'oxydation de composés terpénoïdes tels que l'astaxanthine et le squalène responsables de la pigmentation du saumon atlantique et également de composés héréditaires37,38,39. L'augmentation des températures de l'eau entraîne des augmentations linéaires de la respiration mitochondriale et de la production d'espèces oxydatives réactives chez le saumon atlantique40, qui ont été liées à une modification de la composition en acides gras41 et à une diminution de la pigmentation42. Ainsi, l'augmentation des températures de l'eau et le rôle du métabolisme du stress oxydatif peuvent contribuer à la production de COV par l'oxydation secondaire des lipides et des terpénoïdes.

Il est important de noter que la résistance aux poux du saumon est un trait quantitatif très variable avec une composante génétique hautement polygénique (h2 = 0,23)43,44, ainsi les souches génétiquement divergentes sélectionnées pour ou contre la résistance aux poux du saumon ne sont pas complètement ou catégoriquement résistantes ou sensibles. Au lieu de cela, ils affichent un spectre de dénombrements de poux avec des souches résistantes ayant des dénombrements inférieurs à ceux des souches plus sensibles. En pratique, la résistance aux poux du saumon est l'un des nombreux traits sélectionnés pour chaque génération, en fonction de l'importance relative qui lui est accordée dans l'objectif de reproduction, les générations futures continueront à montrer des améliorations quantitatives de la résistance aux poux du saumon et ainsi à diminuer le nombre de poux. Dans l'essai Gen, nous avons constaté que la souche GenR présentait une infestation de poux significativement plus faible que la souche GenS, ce qui correspond à 10 poux de moins par poisson en moyenne, ce qui démontre, à notre connaissance, la première preuve d'une réponse réalisée à la sélection contre l'infestation par les poux. Les différences entre les lignées sélectionnées de manière divergente donnent un aperçu des réponses corrélées ou indirectes à la sélection. L'expression des COV muqueux benzène, 1-octène-3-ol et 3,5,5-triméthyl-2-hexène était significativement différente entre le GenR et le GenS, ce qui suggère que la réponse à la sélection pour la résistance aux poux du saumon peut avoir entraîné une réponse indirecte à la diminution de l'expression de ces COV. Étonnamment, l'expression de la 6-méthyl-5-heptène-2-one ne différait pas entre les souches GenR et GenS, bien qu'elle soit significativement associée à l'infestation par les poux dans l'essai Temp. Les différences observées dans les traits entre les lignées de sélection divergentes suggèrent que le benzène, le 1-octène-3-ol et le 3,5,5-triméthyl-2-hexène peuvent être influencés par la génétique de l'hôte et inversement, le 6-méthyl-5-heptène-2- on peut être influencé dans une moindre mesure, voire pas du tout, par la génétique de l'hôte. Ceci est en outre étayé par les estimations de l'héritabilité au sens large, qui ont montré que les différences entre les familles de saumon atlantique expliquaient de grandes proportions (47 à 59 %) de la variation du benzène, du 1-octène-3-ol et du 3,5,5- triméthyl-2-hexène. Alors que l'héritabilité au sens large de la 6-méthyl-5-heptène-2-one était modérée de 37% et non significativement différente de 0, indiquant une influence génétique limitée. La corrélation entre les valeurs de reproduction estimées pour l'infection par les poux et l'expression des COV établit en outre une covariation entre la génétique de l'hôte, l'expression des COV et l'infection par les poux du poisson. Avec de fortes corrélations positives allant de 0,59 à 0,74 entre le 1-pentène-3-ol, le 1-octène-3-ol et le 3,5,5-triméthyl-2-hexène et la résistance aux poux du saumon, tandis que le 6-méthyl-5-heptène -2-one et le benzène avaient des corrélations positives modestes allant de 0,37 à 0,50.

Une limitation de la présente étude est que les échantillons de mucus associés aux dénombrements de poux ont été prélevés après l'infestation par les poux du saumon et donc une hypothèse importante est que l'expression des COV muqueux n'est pas influencée par l'infestation par les poux du saumon. Cette hypothèse peut ne pas être entièrement valable, car des études ont montré que les poux du saumon ont la capacité de modifier la composition protéique de la muqueuse de l'hôte dans les tentatives d'immunomodulation de l'hôte13,45 et on ne sait pas s'ils peuvent modifier l'expression des COV. Dans l'essai Gen, nous avons trouvé du 1-octène-3-ol, du 6-méthyl-5-heptène-2-one, du benzène et du 3,5,5-triméthyl-2-hexène exprimés à des niveaux similaires quoique généralement inférieurs avant le pou du poisson. infestation et tous étaient absents de l'eau d'admission, à l'exception du benzène qui a été trouvé à des niveaux inférieurs. Cela donne des preuves que les COV muqueux analysés ici ont été exprimés avant l'infestation par les poux du poisson et les associations entre le nombre de poux et l'expression des COV ne sont probablement pas entièrement dues au fait que les poux du saumon modifient la composition du mucus de l'hôte. Cependant, si les poux du saumon modifient les bouquets de COV muqueux du saumon infecté, des associations peuvent être provoquées en raison de l'ampleur de l'infection par les poux et ne pas provoquer d'infection. Pour certains des COV (1-octène-3-ol et 6-méthyl-5-heptène-2-one), leur activité de kairomone et leur rôle comme attractifs pour les poux ont été fermement établis dans des expériences comportementales et électrophysiologiques antérieurement20,24. Cependant, les associations entre l'infection des poux par le 1-pentène-3-ol, le 3,5,5-triméthyl-2-hexène et le benzène nécessitent une validation supplémentaire avant que leur rôle en tant qu'attractants puisse être établi. De plus, un certain nombre de COV identifiés sont des produits secondaires d'oxydation des lipides et des terpénoïdes qui peuvent être déclenchés par des facteurs de stress environnementaux tels que la température de l'eau. L'attachement des poux peut également être considéré comme un facteur de stress externe et induire potentiellement une réponse au stress oxydatif dans la peau du saumon, déclenchant la génération d'espèces réactives de l'oxygène et par conséquent une augmentation des COV. Établissant ainsi une boucle de rétroaction positive qui favorise une oxydation supplémentaire des lipides et des terpénoïdes et, par conséquent, la production de produits d'oxydation des lipides secondaires plus volatils avec une activité de kairomone attirant davantage de copépodites. En effet, une étude récente a identifié des tendances d'augmentation des réponses au stress oxydatif dans la peau des salmonidés infectés par différentes espèces de poux, y compris les poux du saumon46. Des recherches futures sur la variation génétique des COV muqueux avant l'infection par les poux du saumon sont nécessaires pour élucider davantage ces mécanismes.

Enfin, nous avons échantillonné un nombre modeste (allant de 24 à 72) de poissons soigneusement sélectionnés pour l'analyse des COV et utilisé un certain nombre d'approches génétiques pour établir des preuves de différences génétiques dans l'expression des COV et l'infection par les poux, y compris la comparaison de lignées génétiques divergentes, la quantification entre les variations familiales et calculer les corrélations avec les valeurs de reproduction estimées pour l'infection par les poux dans une grande cohorte de saumons atlantiques (5750). Cependant, un nombre beaucoup plus important de poissons doit être enregistré pour la composition muqueuse des COV afin de quantifier avec précision la composante génétique additive et l'héritabilité au sens étroit de l'expression des COV. L'un des composés les plus prometteurs trouvés dans les essais et avec des preuves de variation génétique de l'hôte (1-octen-3-ol) se trouve être également produit par l'homme et présente un intérêt en tant que biomarqueur du cancer et attractif des moustiques, par conséquent des développements rapides et sensibles les technologies de biocapteurs d'octénol47, pourraient bénéficier à l'avenir de la mesure des COV chez le saumon atlantique. Si la mesure des profils de COV muqueux inhérents sur des candidats à la reproduction individuels peut être effectuée à grande échelle, de manière non invasive et avant l'infestation par les poux du saumon et montre une variation génétique additive significative, elle a un énorme potentiel pour permettre une sélection directe plus efficace pour la résistance aux poux et comme une alternative éthique aux défis des poux copépodides.

Toutes les expériences ont été réalisées dans le strict respect des directives et réglementations en vigueur. L'étude a été réalisée avec l'approbation du comité d'éthique de l'Autorité norvégienne de sécurité alimentaire (numéros d'approbation 13569 Temp et 13571 Gen) conformément aux directives ARRIVE.

Deux populations de smolts de saumon atlantique des souches Benchmark Genetics (Gen) et MOWI (Temp) ont été testées avec des copépodides L. salmonis à la station de recherche aquacole de Tromsø (Tromsø, Norvège). Les poux de saumon utilisés étaient la sous-espèce atlantique de L. salmonis issue du mélange des souches LsOslo et LsGulen du Norwegian Institute of Marine Research. Tous les poissons ont été élevés avec le même régime (Nutra Olympic, Skretting) dans des bassins de 500L avec une température d'eau de 10°C. À environ 100 g de poids corporel, les poissons ont été mis au bain, où le débit d'eau de mer a été arrêté pendant 1 h, les niveaux d'oxygénation ont été contrôlés et 30 copépodes/poissons ont été ajoutés à chaque réservoir. Une fois que les copépodites ont atteint le stade chalimus II, les poissons ont été euthanasiés sans cruauté avec une dose mortelle d'anesthésie et comptés manuellement pour les poux par une équipe de personnel qualifié. Des échantillons de muqueuses ont été prélevés par raclage manuel et conservés à - 80 °C. Des échantillons de contrôle ont été prélevés au début de l'essai Gen uniquement, y compris un seul échantillon d'eau de l'entrée d'eau et dix échantillons de mucus de poissons mixtes GenS et GenR avant les provocations contre les poux.

Le premier essai de provocation (Gen) a utilisé des poissons Benchmark Genetics issus de deux lignées divergentes qui ont subi une sélection pour la résistance (GenR) et la sensibilité (GenS) au pou du saumon. Trois familles par ligne de 80 poissons chacune ont été cultivées à une température d'eau standard de 10 °C. Le deuxième essai de provocation a utilisé la souche MOWI (50 familles) sans antécédents de sélection artificielle pour la résistance aux poux, et a été cultivée à 10 °C puis ajustée progressivement à la plage de températures de l'eau (5 °C, 10 °C, 17 °C ) pour le défi des poux. Chaque température de l'eau avait deux réservoirs et l'essai a été exécuté en double (tableau supplémentaire 1). Pour assurer une maturation égale des copépodites jusqu'au stade chalimus II où ils sont encore visibles mais non mobiles, à travers les différentes températures de l'eau, la date de fin a été ajustée à l'aide de calculs basés sur les degrés-jours cumulés (voir le tableau supplémentaire 1). À partir de l'essai Gen, quatre échantillons de mucus ont été sélectionnés au hasard dans chacune des six familles dans chacun des deux réservoirs (4 × 6 × 2). À partir de l'essai Temp, les échantillons ont été classés par nombre de poux dans le réservoir et deux échantillons à nombre élevé de poux et deux échantillons à faible nombre de poux ont été sélectionnés dans chaque réservoir, à chaque température de l'eau de chacune des répétitions de l'essai (4 × 2 × 3 × 2). Les échantillons à faible nombre de poux avaient un nombre moyen de poux de 4 et les échantillons à nombre élevé de poux avaient un nombre moyen de poux de 41.

Les échantillons de muqueuse ont été décongelés et ~ 100 µL d'échantillon ont été transférés dans un flacon d'espace de tête de 20 mL, rincés à l'azote et recouverts d'un bouchon à vis scellé en téflon. Les composés volatils ont été analysés à l'aide d'un système d'espace de tête dynamique automatisé à échantillons polyvalents Gerstel interfacé avec un chromatographe en phase gazeuse Agilent 7890B (GC, Agilent, Palo Alto, CA, USA) et un détecteur sélectif de masse quadripolaire Agilent 5977B. L'incubation a eu lieu à 60 ° C pendant 5 minutes sous agitation, suivie d'une purge d'un volume de gaz de 200 ml sur du charbon activé Tenax GR pour piéger les composés volatils. Une étape supplémentaire (100 mL d'azote à 30 °C pendant 16 min) a été utilisée pour éliminer l'humidité piégée de l'adsorbant avant que le tube d'adsorbant ne soit transféré vers l'unité de désorption thermique du port de l'injecteur GC, où les matières volatiles ont été désorbées à 10 °C. /min jusqu'à 300 °C et transféré dans la colonne GC maintenue à 30 °C. Les composés ont été séparés sur une colonne DB-WAXetr d'Agilent (diamètre interne de 0,25 mm, film de 0,5 µm, 30 m) en utilisant un gaz porteur d'hélium (99,999 %). Le spectromètre de masse a fonctionné en mode impact électronique (EI) à une énergie d'ionisation de 70 eV et a mesuré des fragments d'ions positifs. Le taux de balayage MS était de m/z 33–500. Le logiciel Chemstation (G1701CA version C.00.00, Agilent Technologies) a été utilisé pour traiter les données de sortie GC/MS. L'identification des composés a été confirmée en comparant les spectres de masse mesurés des pics GC avec des standards purs selon la bibliothèque de spectres de masse NIST015. La surface de pic intégrée GC a été utilisée comme données brutes pour l'expression des COV. De plus, des contrôles à blanc et un tube d'échantillon ont été analysés pour vérifier une éventuelle contamination de fond.

L'effet de la température de l'eau sur les niveaux d'expression des COV a été estimé à l'aide d'un modèle ANOVA de la forme suivante :

où \({y}_{ijkl}\) est l'expression de COV transformée en logarithme naturel (1-pentène-3-ol, 6-méthyl-5-heptène-2-one ou 1-octène-3-ol), T est l'effet fixe de l'essai répété (i = 2 niveaux), TEMP est l'effet fixe de la température de l'eau (j = 3 niveaux, 5 °C, 10 °C, 17 °C) et G est l'effet fixe du groupe poux ( k = 2 niveaux nombre élevé de poux et nombre faible de poux) et e note le terme d'erreur aléatoire. Des tests t post-hoc par paires ont été effectués en contrôlant les comparaisons multiples à l'aide de la procédure de Benjamini-Hochberg48.

L'effet de la lignée génétique divergente sur le nombre de poux a été estimé, mais a violé l'hypothèse statistique de résidus normalement distribués, une transformation logarithmique en base 10 a par la suite amélioré la normalité des résidus. L'effet de la lignée génétique a été estimé à l'aide d'un modèle ANOVA imbriqué de la forme suivante :

où \({y}_{ijk}\) est le logarithme base 10 du nombre de poux transformés (n = 171), GEN est l'effet des poux divergents (i = deux niveaux résistants, sensibles), TANK est l'effet fixe des réservoirs (k = deux niveaux) et e désigne le terme d'erreur aléatoire. L'effet de la lignée génétique divergente sur les COV a suivi la même forme que le modèle 2 avec les niveaux d'expression des COV transformés en logarithme naturel (benzène, 1-octène-3-ol et 6-méthyl-5-heptène-2-one).

Les dénombrements de poux ont été analysés plus en détail à l'aide de modèles mixtes linéaires avec une information moyenne restreinte au maximum de vraisemblance pour tous les poissons défiés par les poux dans les populations Temp, Gen et combinées (n = 5750) à l'aide de DMU 6.549. Le modèle avait la forme suivante :

où \({y}_{ijk}\) est le logarithme 10 du nombre de poux transformés, \({T}_{i}\) est l'effet fixe de l'essai où (i = 3 niveaux), TTEMP est l'effet fixe de réservoir imbriqué dans la température (j = 14 niveaux), \({a}_{k}\) est l'effet additif aléatoire du kème animal \(\sim ND(0,{\varvec{A}}{\sigma } _{a}^{2})\) où A est la matrice de relation du numérateur dérivée du pedigree et \({\sigma }_{a}^{2}\) est la variance génétique additive. Le e est le résidu aléatoire \(\sim ND\left(0,\mathbf{I}{\sigma }_{e}^{2}\right)\), où I est la matrice d'identité et \({\ sigma }_{e}^{2}\) est la variance d'erreur résiduelle. L'héritabilité au sens strict a été estimée comme le rapport de la variance génétique additive à la variance phénotypique totale.

L'héritabilité au sens large des COV a été estimée à l'aide de modèles à effets mixtes linéaires similaires au nombre de poux, à l'exception de la structure de variance entre les familles \(\sim ND(0,{\varvec{I}}{\sigma }_{f}^{2 })\) a été testé à la place de la variance génétique additive. L'héritabilité au sens étroit a été calculée comme le rapport de la variance génétique additive à la variance phénotypique totale, tandis que l'héritabilité au sens large a été calculée comme le rapport entre la variance familiale et la variance totale.

La corrélation de Pearson (R) a été calculée entre la valeur d'élevage pour le nombre de poux (modèle 3) et les phénotypes COV correspondants. La variation génétique du nombre de poux expliquée par la variation phénotypique des phénotypes de COV a été calculée comme coefficient de détermination.

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Les auteurs tiennent à exprimer leur gratitude au personnel de la station de recherche aquacole de Tromsø pour l'élevage et l'échantillonnage professionnels. Les auteurs reconnaissent l'aide habile d'Ane Meisland dans la préparation d'échantillons de mucus pour l'analyse des COV. Lasty, au professeur Erica Leder qui a gentiment guidé les plans d'échantillonnage, l'analyse et son mentorat du premier auteur.

Le financement a été fourni par Norges Forskningsråd (n ° 194050) par le biais du projet interne Nofima FutureFish.

Elevage et génétique Nofima, Institut norvégien de recherche sur l'alimentation, la pêche et l'aquaculture, Osloveien 1, 1430, Ås, Norvège

GF Difford, ML Aslam & C. Jacq

Alimentation et santé Nofima, Institut norvégien de recherche sur l'alimentation, la pêche et l'aquaculture, Osloveien 1, 1430, Ås, Norvège

J.-E. La pile

Fish Health Nofima, Institut norvégien de recherche sur l'alimentation, la pêche et l'aquaculture, Muninbakken 9, 9019, Tromsø, Norvège

LH Johansen & MW Breiland

Benchmark Genetics Norway AS, Sandviksboder 3A, Bergen, Norvège

B. Hillestad & H. Moghadam

Mowi Genetics AS, Sandviksboder 77AB, Bergen, Norvège

M. Baranski & S. Boison

Viking Aqua AS, Sandevegen 631, 5997, Ånneland, Norvège

B. Hillestad

Blue Analytics AS, Kong Christian Frederiks plass 3, 5006, Bergen, Norvège

C.Jacq

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CJ, GFD, LHJ, MWB, SB, BH, HM, MB ont conçu l'étude. LHJ, MWB a réalisé les expériences de provocation avec les poux. J.-EH a analysé les composés volatils. GFD a effectué une analyse génétique quantitative. MLA, CJ a supervisé l'étude. CJ a obtenu un financement. GFD, CJ a écrit le manuscrit. Tous les auteurs ont révisé le manuscrit.

Correspondance avec GF Difford.

Baranski, M, S Boison sont actuellement employés chez MOWI et B Hillestad et H, Moghadam, sont employés chez Benchmark Genetics et tous les autres auteurs ne déclarent aucun intérêt concurrent.

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Réimpressions et autorisations

Difford, GF, Haugen, JE., Aslam, ML et al. La variation des composés organiques volatils dans le mucus du saumon atlantique est associée à la résistance à l'infection par les poux du saumon. Sci Rep 12, 4839 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-08872-z

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Reçu : 11 août 2021

Accepté : 08 mars 2022

Publié: 22 mars 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-022-08872-z

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