Résistome mobile des communautés microbiennes et résidus antimicrobiens des systèmes d'approvisionnement en eau potable à Rio de Janeiro, Brésil

Rapports scientifiques volume 12, Numéro d'article : 19050 (2022) Citer cet article

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Les gènes de résistance aux antibiotiques (ARG) sont répandus dans l'environnement en raison de la surutilisation d'antibiotiques et d'autres polluants, ce qui constitue une menace pour la santé humaine et animale. Dans cette étude, nous avons évalué les résidus d'antimicrobiens, la diversité bactérienne et les ARG dans deux bassins versants importants, Guandu et São João, qui fournissent de l'eau potable à la ville de Rio de Janeiro, au Brésil. De plus, des échantillons d'eau du robinet ont été prélevés dans trois villes différentes de l'État de Rio de Janeiro, y compris la zone métropolitaine de la ville de Rio de Janeiro. La clarithromycine, le sulfaméthoxazole et l'azithromycine ont été trouvés dans l'eau non traitée et l'eau potable dans tous les échantillons. Une plus grande abondance de protéobactéries a été observée dans les bassins versants de Guandu et de São João, la plupart des séquences appartenant à la classe des Gammaproteobacteria. Une approche de métagénomique centrée sur le plasmidome a révélé les ARG 4881 (Guandu), 3705 (São João) et 3385 (eau potable) principalement associés aux systèmes d'efflux. Les gènes codant pour les enzymes métallo-β-lactamases (blaAIM, blaGIM, blaIMP et blaVIM) ont été détectés dans les deux bassins versants et dans des échantillons d'eau potable. De plus, nous avons démontré la présence des gènes de résistance à la colistine mcr-3 et mcr-4 (les deux bassins versants) et mcr-9 (eau potable et Guandu) pour la première fois au Brésil. Nos données soulignent l'importance d'introduire des mesures pour réduire l'élimination des antibiotiques et autres polluants capables de favoriser l'apparition et la propagation du résistome microbien sur les milieux aquatiques et de prédire les éventuels impacts négatifs sur la santé humaine.

Les impacts environnementaux qui affectent le plus la qualité des écosystèmes aquatiques et, par conséquent, la santé publique sont fortement associés aux eaux usées insuffisamment traitées ou non traitées1,2. La pollution de l'eau peut survenir en raison d'un manque d'assainissement et/ou d'un rejet de déchets sans traitement par des sources ponctuelles ou diffuses3,4.

Plusieurs substances ont été considérées comme des contaminants émergents, notamment les nouveaux pesticides, les antimicrobiens, les produits de soins personnels, certains sous-produits des procédés de désinfection de l'eau, les édulcorants comme le sucralose, les nanomatériaux et certains micro-organismes5,6. Des estimations récentes indiquent que les antimicrobiens sont les principales classes de médicaments capables d'avoir certains des impacts environnementaux les plus importants7.

Les antimicrobiens sont largement utilisés en médecine humaine et vétérinaire. Cependant, environ 70 à 80 % des doses ingérées sont excrétées sous forme inchangée et rejetées dans les plans d'eau, principalement via les eaux usées générées par les hôpitaux et les industries pharmaceutiques8. Ces médicaments ne sont que partiellement éliminés par le traitement des eaux usées et, selon le composé, ils peuvent encore être trouvés à des niveaux compris entre 10 et 1000 ng L−1 dans les effluents9,10.

Les antimicrobiens transportés par l'élimination des effluents dans l'environnement, même à de faibles niveaux, sont un signal clé qui favorise la dissémination des gènes et par conséquent une résistance accrue11. De nombreux antimicrobiens sont des composés naturellement biodégradables, mais les médicaments synthétiques tels que les quinolones sont plus résistants à la biodégradation dans l'environnement. Cela conduit à des effets prolongés sur les communautés bactériennes et à un impact substantiel sur l'augmentation de la résistance. Même lorsque la contamination antimicrobienne est éliminée, les déterminants de la résistance peuvent être maintenus et diffusés au sein et entre les populations microbiennes12,13.

De plus, l'élimination des résidus d'antimicrobiens dans les milieux aquatiques peut non seulement avoir des impacts sur la biodiversité et le fonctionnement des écosystèmes, mais peut également sélectionner des bactéries résistantes aux antibiotiques (ARB) et stimuler la dissémination des gènes de résistance aux antimicrobiens (ARG)14. Les éléments génétiques mobiles (MGE), y compris les phages, les plasmides et les transposons, entre autres, interviennent dans cette propagation15. Les plasmides, en particulier, sont rapidement disséminés dans l'environnement et jouent un rôle majeur dans l'évolution et l'adaptation microbienne en tant que vecteurs de transfert de gènes16.

Le plasmidome est défini comme l'ensemble des populations de plasmides au sein d'une communauté donnée17. L'analyse du plasmidome fournit des informations sur la composition et la structure du résistome mobile. Par conséquent, il est considéré comme une approche prometteuse qui fournit des informations sur les types de plasmides présents dans la communauté microbienne étudiée, et le MGE contenu dans ces plasmides18.

Le rôle des environnements non cliniques dans l'augmentation de la propagation des ARA n'a pas été entièrement élucidé. En général, les ARG ne sont pas facilement éliminés des zones polluées, même lorsque la pression sélective exercée par les polluants a disparu. Cela peut également expliquer pourquoi les ARG se trouvent souvent dans des environnements sans antimicrobiens19,20. Des résistances aux antimicrobiens, initialement cantonnées aux hôpitaux, ont également été observées dans le milieu naturel, ce qui suscite de vives inquiétudes quant aux impacts sur la santé humaine. Les ARB et les ARG peuvent être dispersés dans les sources brutes d'eau potable, principalement par le rejet de déchets humains et animaux, les usines de traitement des eaux usées, les eaux usées des hôpitaux et les pratiques agricoles telles que l'épandage de fumier21,22.

La présente étude a évalué la présence, la distribution et l'abondance de résidus d'antimicrobiens et d'ARG dans deux bassins versants importants pour l'approvisionnement en eau potable des régions du centre-sud de l'État de Rio de Janeiro, au Brésil, y compris la région métropolitaine de la ville de Rio de Janeiro, au Brésil, en utilisant des -la chromatographie liquide de performance couplée à la spectrométrie de masse en tandem et une approche indépendante de la culture, respectivement. Notre étude peut fournir des informations pertinentes sur la structure, la complexité et le contenu du plasmidome de ces eaux, qui peuvent constituer de graves menaces pour la santé humaine.

Les échantillons ont été regroupés en bassin versant de São João, bassin versant de Guandu et eau potable. La clarithromycine était l'antimicrobien le plus fréquemment détecté, étant observée dans 80 % (8/10) des échantillons de Guandu, 40 % (4/10) des échantillons de São João et 36 % (4/11) des échantillons d'eau potable. Dans la première collecte à l'embouchure de la rivière São João, des concentrations de céfopérazone > 500 ng L−1 ont été trouvées. La concentration de sulfaméthoxazole, appartenant à la classe des sulfamides, variait de 47,4 à 340,5 ng L−1 dans la deuxième collecte des rivières Macacos et Queimados, respectivement. L'échantillon d'eau potable d'Unamar présentait des niveaux de 12,5 ng L−1 de cet antimicrobien. L'azithromycine a été trouvée dans les échantillons d'eau potable d'Itaguaí, dans la rivière Macacos et l'embouchure de la rivière São João à une concentration inférieure à 10 ng L−1, et 49,9 ng L−1 dans la deuxième collecte de la rivière Queimados. La troléandomycine et la roxithromycine ont été détectées uniquement dans l'échantillon d'eau potable de Leblon à des concentrations < 10 ng L−1 (Fig. 1).

Fréquence de détection et niveaux de concentration d'antimicrobiens dans des échantillons groupés du bassin versant de São João, du bassin versant de Guandu et de l'eau potable.

Neuf embranchements bactériens ont été observés, les protéobactéries prédominant dans 93,5 % (29/31) des échantillons, suivies des actinobactéries et des bactéroïdes. Au sein du phylum des protéobactéries, la classe prédominante était les gammaprotéobactéries (36 à 46%), suivies des alphaprotéobactéries (11 à 13%). Dans le phylum Bacteroidetes, la classe Bacteroidia était la plus abondante (12–17%). Dans le phylum des Actinobactéries, la classe des Actinobactéries était la plus abondante (12 à 14 %) (Fig. 2). Il n'y avait pas de différences significatives (p > 0,05) dans la diversité alpha des communautés microbiennes associées à la saisonnalité de la collecte des échantillons. Par conséquent, les échantillons ont été regroupés en bassin versant de São João, bassin versant de Guandu et eau potable (Fig. 3a).

Abondance relative de la composition bactérienne au niveau de la classe dans des échantillons groupés du bassin versant de São João, du bassin versant de Guandu et de l'eau potable.

Indices de diversité (Moyennes). (A) Comparaison de la diversité alpha de l'unité taxonomique opérationnelle (OTU) entre la collecte d'échantillons d'eau non traitée et traitée. analyse de la couverture de Shannon ; (B) Comparaison de la diversité alpha des OTU bactériennes parmi les échantillons d'eau analysés. analyse de la couverture Chao1 ; (C) Analyse des coordonnées principales (PCoA) entre les communautés bactériennes présentes dans le bassin versant de Guandu (vert), le bassin versant de São João (bleu) et l'eau potable (rouge).

L'effet des types d'échantillons sur la diversité bactérienne alpha a été évalué en fonction de la richesse des OTU (nombre absolu de taxons), de la diversité et de l'uniformité. Les communautés bactériennes dans les échantillons d'eau potable présentaient une plus faible diversité, par rapport aux échantillons d'eau non traitée des bassins versants (p < 0,02 avec l'indice de Shannon) (Fig. 3A et B). Il n'y avait pas de différences statistiquement significatives entre ces échantillons, ils ont donc été regroupés. Les échantillons d'eau ont également montré des variations importantes (p < 0,001) concernant la diversité bêta des communautés bactériennes. Pendant ce temps, les échantillons n'ont pas montré de variations significatives (p <0, 103) par la méthode de Jaccard (Fig. 3C). Nous pensons que les fortes variations observées entre les échantillons reflètent les conditions environnementales très dynamiques de ces habitats aquatiques, telles que les précipitations et les rejets d'eaux usées, par exemple. Comme notre objectif principal était de déterminer les concentrations d'antimicrobiens et la présence d'ARG dans le plasmidome de ces échantillons, nous pensons qu'il n'est pas nécessaire de collecter davantage d'échantillons. Des mesures plus détaillées de la diversité Alpha sont présentées dans le tableau S1 du matériel supplémentaire, révélant que la richesse de la communauté bactérienne (Chao1), la diversité (Shannon et Simpson) et la régularité (Shannon même) variaient considérablement entre les échantillons.

Un total de 3 490 453 lectures appariées ont été générées pour le bassin versant de São João, 2 719 506 pour Guandu et 3 302 359 échantillons d'eau potable. Après contrôle qualité et assemblage, 6197 contigs du bassin versant de São João (longueur moyenne de la séquence 2,043 bp), 4866 du bassin versant de Guandu (longueur moyenne de la séquence 4776 bp) et 5185 contigs de l'eau potable (longueur moyenne de la séquence 3255 bp) ont été analysés. Dix-huit sous-systèmes distincts, contenant des gènes attribués à la résistance et à l'adaptation aux antimicrobiens, aux métaux et à d'autres polluants environnementaux, ont été répartis entre tous les échantillons, selon les analyses de la base de données MG-RAST. Alors que le bassin versant de Guandu a montré la plus grande diversité de sous-systèmes (n = 16), São João a présenté la moindre diversité (n = 4) tandis que des échantillons d'eau potable ont révélé 12 sous-systèmes.

Cinquante-sept pour cent des séquences du bassin versant de São João et 4 % des séquences de Guandu ont été attribuées à la résistance au cadmium ; ce système n'a pas été trouvé dans les échantillons d'eau potable. Le sous-système Cobalt-zinc-cadmium_resistance, comprenant les systèmes d'efflux de zinc, de cobalt et de cadmium codés principalement par le gène cusA et l'opéron czc, a été trouvé dans 14 % du bassin versant de São João, 16 % du bassin versant de Guandu et 13 % de l'eau potable. séquences d'eau. La présence de déterminants génétiques du sous-système Multidrug_Resistance_Efflux_Pumps a également été révélée dans les trois groupes d'échantillons (14 % bassin versant São João, 17 % bassin versant Guandu, 10 % eau potable) principalement composés de membres de la famille MATE (Multidrug And Toxic compound Extrusion) en les échantillons des bassins versants de São João et Guandu (> 90%). Dans les échantillons d'eau potable, la famille MATE (37,5%), la superfamille des pompes d'efflux résistance-nodulation-division cellulaire (RND) codée par le gène cmeA (12,5%) et le système d'efflux macrolide macA/macB (25%) ont été trouvés (Fig. 4a).

(A) Abondance relative de séquences liées aux sous-systèmes de résistance aux antimicrobiens et aux composés toxiques dans des échantillons groupés du bassin versant de São João, du bassin versant de Guandu et de l'eau potable ; (B) Abondance relative des ARG concernant les classes d'antimicrobiens, dans les trois groupes d'échantillons.

Grâce aux recherches dans la base de données CARD, 4 881 gènes de résistance aux antimicrobiens ont été annotés dans le bassin versant de Guandu, 3 705 dans le bassin versant de São João et 3 385 dans les échantillons d'eau potable. Cette analyse a révélé la prévalence de trois types de mécanismes de résistance : l'efflux d'antibiotiques, l'altération/protection de la cible antibiotique et l'inactivation de l'antibiotique, uniformément répartis entre les échantillons (Fig. 4b).

En général, les ARG trouvés dans les échantillons codent pour de nombreux types de protéines et d'enzymes capables de conférer une résistance aux antimicrobiens. Les gènes capables de conférer une résistance à 4 classes d'antimicrobiens ou plus ont été regroupés dans Multidrug, tandis que les classes d'antimicrobiens moins abondantes (< 1 %) ont été regroupées dans Others. Les gènes de résistance aux macrolides étaient répandus dans les trois sites d'échantillonnage (15,2 % São João, 14,9 % Guandu et 15,3 % eau potable), suivis des ARG contre les glycopeptides, les tétracyclines, la fluoroquinolone, les β-lactamines et autres. Les gènes les plus abondants dans les bassins versants et les échantillons d'eau potable étaient macB et tetA(58), tous deux associés à des systèmes d'efflux. Il convient de noter la présence des gènes blaAIM (bassins versants de Guandu et São João), blaGIM (eau potable, bassins versants de Guandu et São João), blaIMP (bassin versant de Guandu) et blaVIM (eau potable, bassins versants de Guandu et São João) codant les enzymes métallo-β-lactamases. Plus surprenant encore, la présence des gènes mcr-3 (Eau potable, bassins versants de Guandu et São João), mcr-4 (Bassin versant de Guandu) et mcr-9 (Eau potable et bassin versant de Guandu) qui peuvent conférer une résistance à la colistine et sont actuellement considéré comme un grave problème de santé publique, a également été observé.

La consommation d'eau potable contaminée est une voie majeure d'entrée des ARB environnementaux dans l'intestin humain22. Les bassins versants de São João et de Guandu sont fréquemment touchés par des niveaux élevés de pollution chimique et fécale, en raison d'un manque de traitement des eaux usées dans les villes environnantes. Par conséquent, cette étude visait à déterminer la présence de résidus d'antimicrobiens dans les ressources en eau et à évaluer leurs impacts possibles sur le résistome microbien. Les résidus d'antimicrobiens dans le milieu aquatique peuvent provenir des effluents hospitaliers, domestiques, ruraux (aquaculture, élevage)23,24 et de l'industrie pharmaceutique25.

Dans cette étude, des substances des classes d'antimicrobiens β-lactamines, macrolides et sulfamides ont été détectées dans des échantillons d'eaux non traitées, le bassin versant de Guandu étant celui qui présente les taux d'antimicrobiens les plus élevés. De la clarithromycine, de l'azithromycine et du sulfaméthoxazole ont également été trouvés dans des échantillons d'eau potable. Il convient de noter que des résidus de clarithromycine ont été observés dans les trois environnements, ainsi qu'une forte proportion de gènes de résistance à cet antibiotique, suggérant un impact du médicament sur la propagation des gènes de résistance26. De plus, la troléandomycine et la roxithromycine n'ont été détectées que dans des échantillons d'eau potable. Les macrolides, tels que la clarithromycine et l'azithromycine, sont largement administrés en médecine humaine et animale et peuvent être transportés vers les ressources en eau par le sol agricole et l'application de boues d'épuration ou d'engrais27.

De nombreux antimicrobiens ont déjà été détectés dans l'eau potable de plusieurs pays développés à des niveaux généralement < 100 ng L−128. Des niveaux élevés de carbamazépine, d'acide clofibrique et de sulfaméthoxazole ont également été observés dans l'eau potable de pays d'Europe et d'Amérique du Nord29. Cependant, nos données ont montré que bien que la céphalexine ait été trouvée dans 60 % (6/10) des échantillons de Guandu et 20 % (2/10) de São João à des niveaux compris entre < 10 ng L−1 et > 500 ng L− 1 il n'a pas été détecté dans les eaux potables. Certains antimicrobiens peuvent être éliminés par dégradation abiotique ou biotique, mais leur introduction continue peut les rendre pseudo persistants dans les milieux aquatiques29. La présence d'antimicrobiens dans l'eau potable est due à leur élimination incomplète lors des étapes de traitement conventionnelles dans les stations d'épuration. De plus, les résidus d'antimicrobiens peuvent accélérer l'émergence et l'évolution des ARA et des ARG dans l'environnement30.

L'eau représente également un moyen important de propagation des bactéries entre différents milieux aquatiques, y compris les habitats d'eau douce qui abritent la plus riche diversité bactérienne31. Il est bien connu que les procaryotes hétérotrophes jouent des rôles importants dans la structure et la dynamique des réseaux trophiques et la reminéralisation de la matière organique32. Nous constatons que la plupart des environnements analysés (93,5 % ; 29/31) sont dominés par les phylums Proteobacteria, Actinobacteria et Bacteroidetes. Les protéobactéries présentent une grande diversité métabolique, ce qui permet leur dissémination dans les environnements les plus variés33.

Une découverte pertinente de notre étude était la forte abondance d'actinobactéries dans le barrage de Juturnaíba, qui est l'un des groupes les plus connus pour contenir des organismes qui produisent des antimicrobiens et des porteurs de profils MDR, et l'une des sources les plus répandues d'ARG34. Les actinobactéries possèdent de nombreuses acétyltransférases et phosphotransférases, qui représentent le plus grand mécanisme de résistance aux aminoglycosides34.

La pollution physique, chimique et biologique peut influencer la composition microbienne, avec des effets potentiels sur la qualité et la sécurité de l'eau. Bien que le maintien d'un approvisionnement sûr et fiable en eau potable soit d'une importance cruciale, peu de micro-organismes potentiellement pathogènes sont reconnus et encore moins réglementés35. L'homogénéité entre les communautés bactériennes montrée dans notre étude peut s'expliquer par le processus d'urbanisation qui entraîne le rejet de charges élevées de déchets non traités et d'eaux usées contenant des matières fécales et des composés xénobiotiques dans les plans d'eau36,37. prévalence des phylums Acidobacteria et Verrucomicrobia36. De plus, le traitement de l'eau potable vise à réduire la charge microbienne, ce qui explique pourquoi les diversités alpha et bêta des communautés microbiennes des eaux non traitées du bassin versant étaient plus élevées par rapport aux communautés d'eau potable38,39.

Nos analyses de plasmidomes ont révélé une forte abondance du système d'efflux czc (cobalt-zinc-cadmium) dans tous les environnements analysés. Ce système est fortement associé aux emplacements touchés par le pétrole, les boues, les métaux et autres déchets urbains40. On s'inquiète beaucoup de la relation entre ce système et l'augmentation de la résistance aux antimicrobiens. Des souches de P. aeruginosa isolées de cathéters urinaires, sensibles aux carbapénèmes et portant l'opéron czc, ont démontré une résistance à l'imipénème, lorsqu'elles sont exposées au zinc. De plus, l'analyse des mécanismes de résistance croisée a révélé une co-régulation de la surexpression de czcR et une diminution de l'expression d'oprD, qui code pour un canal associé à la résistance aux carbapénèmes, en particulier à l'imipénème41,42.

On sait déjà que les ARB peuvent survivre aux pressions sélectives qui se produisent pendant le processus de traitement de l'eau43. Pendant ce temps, l'élimination des ARG varie en fonction du schéma de traitement de l'eau. La désinfection au chlore peut éliminer de nombreux ARB mais ne détruit pas les ARG entraînant leur rejet dans les milieux aquatiques44,45.

Plusieurs ARG détectés dans notre étude ont déjà été signalés dans les eaux environnementales, les sédiments et les sols, l'eau potable et les stations d'épuration46,47. Les gènes de type blaNDM et blaCTX-M, souvent présents sur des éléments génétiques mobiles tels que les plasmides, ont déjà été signalés dans l'eau potable à l'échelle mondiale22,48. Nous montrons également la présence de plusieurs gènes codant pour les MBL (métallo-β-lactamases), les carbapénémases, et les gènes mcr (résistance à la colistine mobile) qui confèrent la résistance à la colistine, associés aux plasmides.

Il est à noter qu'à notre connaissance, il s'agit de la première étude rapportant la présence des gènes mcr-3 et mcr-9 dans des échantillons d'eau potable. Certains gènes de type mcr ont déjà été décrits dans les systèmes aquatiques, comme mcr-1 qui, bien qu'il ait été décrit pour la première fois chez des entérobactéries isolées d'animaux, d'aliments et d'humains en Chine49, a déjà été révélé dans les systèmes aquatiques chinois46. Jusqu'à présent, la présence du gène mcr-9 n'a pas été décrite au Brésil, que ce soit dans des isolats bactériens ou par des études métagénomiques. Bien que les résidus de colistine n'aient pas été révélés dans notre étude, la présence de gènes de type mcr dans les bassins versants de Guandu et São João et dans les échantillons d'eau potable pourrait être liée aux faibles niveaux de colistine et/ou d'autres médicaments importants pour la propagation des gènes de résistance mcr dans ces environnements. Stanton et al.50, ont démontré que les antibiotiques à de faibles concentrations (inférieures aux concentrations minimales inhibitrices) favorisent l'émergence et la persistance de la résistance aux antibiotiques dans les environnements naturels. En fait, la colistine a été fortement ajoutée à l'alimentation animale, en tant que promoteur de croissance chez les bovins, les porcs et la volaille, au Brésil51. La même chose a été observée dans certains pays asiatiques, dont la Chine, l'Inde, le Japon et le Vietnam, où la colistine est largement utilisée pour améliorer la prise de poids chez les animaux52. En Europe, il est principalement utilisé pour traiter les infections causées par les entérobactéries chez les porcs, les poulets, les vaches, les moutons et les chèvres53.

La production de l'enzyme β-lactamase est le mécanisme le plus courant de résistance bactérienne aux antimicrobiens β-lactamines53. Dans cette étude, les gènes codant pour les carbapénémases n'ont été retrouvés que dans un seul des bassins versants évalués (Guandu). Cependant, des bactéries Gram-négatives porteuses de gènes de résistance aux carbapénèmes ont déjà été isolées à partir d'échantillons de rivières, d'eaux usées et d'eau potable, soulignant leur fort potentiel de dissémination dans l'environnement54,55.

En plus d'autres gènes de résistance aux carbapénèmes, les gènes blaGIM et blaVIM ont été trouvés dans les échantillons d'eau potable de la présente étude. En général, les souches portant les gènes MBL sont MDR, ce qui pose un problème thérapeutique sérieux dans les isolats cliniques. La description des gènes codant pour les MBL associées aux MGE a considérablement accru l'attention portée à ces enzymes, les comptant parmi les principales menaces pour la santé humaine du XXIe siècle56,57.

La résistance généralisée aux antimicrobiens représente une grave menace pour la santé humaine car elle est associée à la perte du potentiel thérapeutique des antibiotiques et à la morbidité et à la mortalité qui en résultent58. Actuellement, des études suggèrent que des composés chimiques qui ne sont pas antimicrobiens peuvent également sélectionner et stimuler la résistance aux antimicrobiens, tels que les métaux lourds59, les désinfectants60, les sous-produits de désinfection61 et les nanomatériaux62.

Le traitement de l'eau potable dans les stations d'épuration ne vise pas à éliminer les désinfectants, et bien souvent, une quantité résiduelle est maintenue dans le système d'approvisionnement pour prolonger la qualité de l'eau pendant la distribution63. Cependant, les conséquences et les pressions sélectives de ces résidus ne sont généralement pas prises en compte en ce qui concerne la présence d'ARG, d'ARB et de MGE. De plus, ces plantes n'éliminent pas efficacement les antimicrobiens et les métaux64,65. Ainsi, cette pression de sélection causée par la désinfection, les antimicrobiens et les agents métalliques pourrait se poursuivre tout au long de la distribution, et des bactéries porteuses de déterminants de résistance, ou capables d'en acquérir, pourraient persister dans l'eau potable11,66.

La réglementation actuelle n'établit pas la surveillance et le contrôle des ARA, ARG et MGE dans l'eau potable et les eaux usées. Nos données soulignent l'importance d'introduire des mesures pour réduire l'élimination des antibiotiques et autres polluants capables de favoriser l'enrichissement et le maintien du résistome microbien. En outre, nos données indiquent que des stratégies d'atténuation devraient être mises en place pour réduire le risque de RAM et pour prolonger l'efficacité des agents antimicrobiens actuellement disponibles pour une utilisation chez les animaux et les humains.

Cinq sites de collecte ont été sélectionnés dans le bassin versant de Guandu (22°50′22.11″ S et 43°36′36.70″ O) (rivières Queimados, Guandu, Piraí et Macacos et barrage de Guandu), et cinq sites dans le bassin versant de São João (22°37 ′36.60″ S et 42°17′54.36″ O) (rivières Capivari, Bacaxá et São João, embouchure de la rivière São João et barrage de Juturnaíba). Des échantillons (5 L de chaque site) ont été prélevés dans des flacons stériles, à six mois d'intervalle (janvier et juin/2015). De plus, en janvier 2015, 11 échantillons d'eau potable du robinet des ménages (5 L de chaque point) ont été prélevés dans différents quartiers (un échantillon par quartier) de la ville de Rio de Janeiro (Centro, Copacabana, Ilha do Governador, Jacarepaguá, Jardim Botânico , Leblon, Realengo, Santa Teresa, Vista Alegre) et des petites villes d'Unamar et Itaguaí (un échantillon par ville) dans l'État de Rio de Janeiro. Tous les échantillons ont été prélevés en trois répétitions et réfrigérés jusqu'à ce qu'ils soient traités en laboratoire dans les 24 h. Toutes les expériences ont été réalisées à l'aide de kits et de contrôles internes. Les métadonnées de tous les échantillons sont incluses dans le tableau supplémentaire 2.

Toute l'eau potable est fournie par la station d'épuration de Guandu (GWTP). La GWTP est dans le Guinness Book comme la plus grande station de traitement d'eau potable au monde en production continue avec un débit d'environ 45 000 L par seconde67. En atteignant la GWTP, un coagulant chimique est ajouté à l'eau, suivi d'un polyélectrolyte. Avec le coagulant suffisamment dispersé, l'eau passe à travers des floculateurs hydrauliques, dont l'agitation contrôlée favorise la collision des particules et par conséquent l'agglutination, formant les flocs. L'eau pénètre ensuite dans les bassins de sédimentation (décanteurs), où la vitesse est réduite, et les flocons déjà formés et de plus grand poids coulent au fond. L'eau clarifiée est recueillie par des canaux à la surface de la lame et distribuée au système de filtration. Les filtres sont composés de couches de sable avec une granulométrie capable de retenir les particules les plus fines encore présentes dans l'eau clarifiée. Après avoir été filtrée, l'eau s'écoule vers les réservoirs de contact, où la désinfection se produit avec l'ajout de chlore. Après avoir été désinfectée, l'eau est acheminée par des canaux souterrains jusqu'aux ascenseurs à haute pression. Dans ces canaux, la correction du pH se produit avec l'ajout de chaux vive. Le fluorure est également appliqué à l'eau traitée comme agent auxiliaire dans la lutte contre les caries dentaires68.

Tryhydrate d'amoxicilline (AMOX), ampicilline (AMPI), céfaclor (CFCL), céfadroxil (CFDX), hydrate de céfalexine (CFLX), céfazoline (CFZL), clarithromycine (CLA), chlorhydrate de ciprofloxacine (CPF), norfloxacine (NOR), chlorhydrate de tétracycline (TC) et le sulfaméthoxazole (SMZ) étaient des substances chimiques de référence de la Convention de la pharmacopée brésilienne (Santa Maria, RS, Brésil). L'azithromycine déshydratée (AZI), la roxithromycine (ROX), la spiramycine (SPI), l'oléandomycine (OLE), la tilmicosine (TILM) et le sel de sulfate de cefquinome (CFQN) ont été obtenus auprès du Dr Ehrenstorfer (Augsbourg, Allemagne). Oxytétracycline (OTC), hyclate de doxycycline (DC), sels chlorhydrates de chlortétracycline (CTC) et déméclocycline (DMC), dapsone (DAP), sulfacétamide (SCT), sulfadiméthoxine (SDM), sulfamérazine (SFM), sulfaméthazine (SMT), sulfaquinoxaline (SQN), sulfathiazole (STZ), tartrate de tylosine (TYL), troléandomycine (TRO), érythromycine (ERY), sel sodique de céphapirine (CPPN), ceftiofur (CFTF), céfopérazone (CFPZ), sel sodique de benzylpénicilline (PENG), oxacilline l'hydrate de sel de sodium (OXA), la moxifloxacine (MXF) et l'ofloxacine (OFX) ont été fournis par la US Pharmacopeial Convention (Rockville, MD, USA). Le sel de potassium de phénoxyméthylpénicilline (PENV), le sel de sodium de cloxacilline hydraté (CLOX), le sel de sodium de dicloxacilline hydraté (DCLOX) et le sel de sodium de nafcilline (NAFC) ont été fournis par le Centre collaborateur de l'OMS pour les substances chimiques de référence (Stockholm, Suède). La méthacycline (MTC), la 4-épioxytétracycline (4-EOTC), la 4-épitétracycline (4-ETC) et le chlorhydrate de 4-épichlortétracycline (4-ECTC) ont été acquis auprès d'Acros (Pittsburgh, PA, États-Unis). L'ampicilline-d5 (AMPID5) a été achetée auprès de Purity Grade Standards (San Francisco, Californie, États-Unis). La désacétylcéphapirine (DESAC) a été fournie par Bristol-Myers Squibb (New York, USA).

Le méthanol (MeOH) et l'acétonitrile (ACN) de qualité HPLC, l'acide chlorhydrique (HCl) et l'acide formique (FOA) de qualité analytique ont été achetés auprès de Merck (Darmstadt, Allemagne). L'hydroxyde de sodium (NaOH), l'acétone (ACE) et l'acide ascorbique (ASA) ont été achetés chez Merck (Darmstadt, Allemagne). L'acide éthylènediaminetétracétique disodique dihydraté (EDTA) a été acquis auprès de Calbiochem (Gibbstown, NJ, USA). L'eau ultra pure a été obtenue à partir d'un système de purification Milli-Q (Millipore, Bedford, MA, USA).

L'extraction en phase solide (SPE) a été réalisée avec des cartouches Oasis® HLB de 60 mg de Waters Corp. (Milford, MA, USA). Des filtres à membrane de fluorure de polyvinylidène (PVDF) avec une taille de pore de 0,22 µm ont été achetés auprès de Millipore (Billerica, MA, USA).

Les solutions étalons mères ont été préparées pour obtenir une concentration d'environ 1000 μg mL-1. Les solutions mères de β-lactamines (BL) ont été préparées dans l'eau tandis que celles de fluoroquinolones (FQ) dans un NaOH 0,03 mol L-1. Enfin, des solutions de macrolides (MC), de sulfamides (SF) et de tétracyclines (TC) ont été préparées dans MeOH. La quantité pesée pour chaque étalon a été calculée en tenant compte de la pureté, de la teneur en eau et des corrections acide libre/basique. Les solutions ont été transférées dans des microtubes et stockées dans un congélateur à - 70 ° C ou moins. DMC et AMPID5 ont été utilisés comme étalons internes.

Des solutions étalons intermédiaires et de travail ont été fraîchement préparées à plusieurs concentrations par dilution appropriée de solutions étalons mères.

La méthodologie d'extraction des résidus antimicrobiens était basée sur la méthode standard de l'Agence de protection de l'environnement des États-Unis (US EPA) - Méthode 169469, avec les modifications décrites par Monteiro et al.70.

Les échantillons ont été préalablement filtrés à travers du papier filtre et un filtre à membrane en PVDF de 0,22 µm. Une aliquote de 50 ml de chaque échantillon a été additionnée de 100 ng L-1 d'étalons internes, acidifiée à pH 2,5 avec HCl, et 2 ml de solution mère d'EDTA à 25 mg L-1 ont été ajoutés. Pour les échantillons d'eau potable, 2 mL de 625 mg L−1 d'ASA ont été ajoutés pour réduire tout chlore résiduel. Cette solution a été appliquée sur une cartouche Oasis® HLB préalablement conditionnée successivement avec 3 mL de MeOH, 3 mL d'eau ultrapure et 3 mL d'eau ultrapure acidifiée à pH 2,5 avec HCl. Après avoir été lavées deux fois avec 2 ml d'eau, les cartouches SPE ont été séchées sous vide (- 35 kPa) pendant 2 min. Les antimicrobiens ont été élués avec trois portions de 2 ml de MeOH et une portion de 2 ml d'ACE, en utilisant uniquement le flux par gravité. Des aliquotes de 4 ml de l'éluat ont été transférées dans deux tubes à centrifuger et évaporées à sec avec du N2 à une température allant jusqu'à 47 °C. Les résidus ont été reconstitués avec 1 mL de 0,1% FOA:MeOH (80:20, v/v) pour l'analyse TC et SF et 1 mL de MeOH:H2O (65:35, v/v) pour l'analyse BL, MC et FQ , vortexé pendant 30 s et filtré à travers un filtre seringue en polyfluorure de vinylidène (PVDF) de 0,22 µm dans des flacons ambrés pour échantillonneur automatique.

L'analyse chromatographique a été réalisée sur un HPLC Shimadzu Prominence (Kyoto, Japon) équipé d'une pompe quaternaire (LC-20AD), d'un dégazeur à membrane (DGU-20A5), d'un passeur automatique (SIL-20AC), d'un four à colonne (CTO -20AC) et un contrôleur de système (CBM-20A) interfacé à un spectromètre de masse triple quadripôle (API5000, Applied Biosystems/MDS Sciex, Foster City, CA, USA) avec la source TurboIonSpray®. Le logiciel de contrôle Analyst® V1.4.2 LC/MS a été utilisé. La colonne analytique était une Pursuit™ C18 RS (100 mm × 2 mm id, granulométrie 3 µm, 200 Å), avec une colonne de garde respective (Varian, Lake Forest, CA, USA). Les phases mobiles A, B et C ont été préparées en utilisant respectivement de l'eau, de l'ACN et du MeOH, le tout avec 0,1 % de FOA. Un programme d'élution par gradient pour les méthodes TC et SF a été utilisé avec un débit de 0,15 mL min−1 à 25 °C et pour BL, MC et FQ, un autre gradient d'élution a été utilisé avec un débit de 0,30 mL min−1 à 35 ° C Le volume d'injection était de 25 µL pour les deux méthodes. L'auto-échantillonneur a été réglé à 4 °C. La technique d'ionisation positive par électrospray (ESI+) en mode d'acquisition Multiple Reaction Monitoring (MRM) a été utilisée pour surveiller deux ions pour chaque substance.

Un ensemble d'étalonnage à six points a été fraîchement préparé en dopant différents niveaux de solutions étalons de travail dans de l'eau ultrapure. Les courbes analytiques pour tous les analytes dans la gamme de concentration de 25 à 1000 ng L-1 ont été construites afin de quantifier les analytes dans les échantillons.

Les pics chromatographiques ont été intégrés à l'algorithme IntelliQuan du logiciel Analyst®. Un rapport signal sur bruit des pics égal ou supérieur à 3:1 pour au moins 2 transitions était requis pour la détection. Les temps de rétention relatifs et les abondances relatives entre la quantification et la confirmation Les transitions MRM dans les étalons et les échantillons enrichis en matrice ont été utilisés comme critères de confirmation conformément aux tolérances recommandées dans la décision 2002/657/CE de la Commission, qui était en place lorsque ce travail a été effectué71. Les échantillons ont été considérés comme contaminés lorsque des analytes ont été détectés selon des critères d'identification par chromatographie en phase liquide par spectrométrie de masse en tandem et que les valeurs de concentration dépassaient les limites de détection (LOD).

Les échantillons d'eau ont été filtrés à travers des membranes d'acétate de cellulose de 0,22 µm (Millipore, USA) dans des conditions aseptiques. Toutes les expériences ont été réalisées à l'aide de kits et de contrôles internes. L'ADN a été extrait des filtres à l'aide du kit d'isolation d'ADN PowerWater (Qiagen Science, USA). Pour la préparation de la bibliothèque d'amplicons, l'ADN a été quantifié à l'aide d'un fluoromètre Qubit 2.0 (ThermoFisher Scientific, USA) et les échantillons ont été dilués pour atteindre la concentration de 5 ng μL-1 par échantillon. La région hypervariable V4 du gène de l'ARNr 16S a été amplifiée par PCR en utilisant les amorces 16Sf (5′- GTGCCAGCMGCCGCGGTAA-3′) et 16Sr (5′- GGACTACHVGGGTWTCTAAT-3′) avec les codes-barres et adaptateurs appropriés72. Les produits de PCR ont été purifiés à l'aide du kit ChargeSwitch™ PCR Clean-Up (ThermoFisher Scientific, USA). Chaque bibliothèque d'échantillons individuelle a été diluée à 4 nM, puis regroupée et séquencée aux extrémités appariées sur un système MiSeq (Illumina Inc. USA), en utilisant le kit MiSeq Reagent v2 de 500 cycles.

L'analyse de la qualité des lectures brutes a été réalisée avec le logiciel FastQC73 et le filtrage des séquences de qualité moyenne égale ou supérieure à 20 a été effectué par le programme PRINSEQ74. L'analyse des données a été réalisée à l'aide de QIIME (Quantitative Insights Into Microbial Ecology) 1.9.175. Les données ont été comparées à la base de données SILVA Ribosomal RNA (non redondante) 132 release72 avec une valeur e maximale de 1e-5 et une identité minimale de 99 %, qui a généré un tableau avec des groupes taxonomiques. Des analyses statistiques telles que la diversité alpha et bêta ont été calculées à l'aide de la plateforme Web MicrobiomeAnalyst (https://www.microbiomeanalyst.ca/)76,77. La diversité des communautés bactériennes a été évaluée à l'aide de l'indice Chao1 et de l'indice de Simpson calculés pour les OTU avec une distance évolutive de 0,01 (ou 99 % de similarité de séquence du gène de l'ARNr 16S). L'analyse des coordonnées principales (PCoA) entre les communautés bactériennes présentes dans les bassins versants de Guandu, São João et dans l'eau potable a été construite en utilisant la méthode Jaccard avec PERMANOVA et en utilisant les OTU bactériennes.

L'ADN plasmidique (ADNp) a été extrait des filtres par lyse alcaline à l'aide du Plasmid Mini Kit (Qiagen Science, USA) selon le protocole du fabricant. L'ADNp a été précipité avec de l'isopropanol et lavé avec de l'éthanol à 70 %. Pour éliminer d'éventuelles traces d'ADN génomique, le précipité a été traité avec de l'ATP-dependent Plasmid Safe DNase (Epicentre, USA) conformément aux instructions du fabricant46. L'ADNp a été quantifié à l'aide d'un fluoromètre Qubit 2.0 (ThermoFisher ScientificTM, USA) conformément au manuel du fabricant.

Une bibliothèque de séquençage d'ADNp a été préparée à l'aide du kit de préparation de bibliothèque d'ADN Nextera XT (Illumina Inc. USA) en suivant les recommandations du fabricant. Le séquençage apparié a été réalisé avec le kit de réactifs Miseq v.3 de 600 cycles sur la plateforme MiSeq (Illumina Inc. USA). Des contrôles de qualité de séquence ont été effectués avec le logiciel FastQC73 et un filtrage de séquence avec une qualité moyenne de 20 ou plus a été effectué par PRINSEQ78. Les contigs ont été assemblés avec SPAdes version 3.1379,80 à l'aide du pipeline metaSPAdes.

Les séquences ont été analysées par la plateforme MG-RAST (Meta Genome—Rapid Annotation using Subsystem Technology)81, où l'annotation peut être visualisée dans plusieurs catégories différentes, y compris les sous-systèmes. Un sous-système peut être compris comme un ensemble de rôles fonctionnels qui mettent en œuvre un certain processus biologique ou structurel82. Les sous-systèmes sont classés en niveaux hiérarchiques, de sorte que le niveau 1 inclut les fonctions cataboliques et anaboliques générales (par exemple, le métabolisme de l'ADN), et les niveaux 2 et 3 contiennent des voies plus spécifiques, telles que la résistance aux antimicrobiens et d'autres composés83.

De plus, les séquences ont été comparées à la base de données complète de la base de données sur la résistance aux antibiotiques (CARD)84,85 avec DIAMOND86. Seuls les alignements avec une valeur e < 1e5, une couverture > 60 % et une identité d'acides aminés > 30 % ont été pris en compte87.

Cet article ne contient aucune étude sur des humains ou des animaux réalisée par l'un des auteurs.

Toutes les données utilisées dans ce rapport sont disponibles dans GenBank sous BioProject PRJNA812588 (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/bioproject/PRJNA812588). De plus, les données de séquence du métagénome sont disponibles sur MG-RAST sous les numéros d'accès mgm4919709.3, mgm4919786.3, mgm4919818.3.

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Ce travail a été financé par la Coordination pour l'amélioration du personnel de l'enseignement supérieur, Fondation Oswaldo Cruz, Conseil national pour le développement scientifique et technologique.

Institut national de contrôle de la qualité en santé INCQS/FIOCRUZ, Fondation Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, RJ, 4365, Brésil

Kayo Bianco, Beatriz Oliveira de Farias, Andressa Silva Gonçalves-Brito, Ana Paula Alves do Nascimento, Mariana Magaldi, Kaylanne Montenegro, Claudia Flores, Samara Oliveira, Mychelle Alves Monteiro, Bernardete Ferraz Spisso, Mararlene Ulberg Pereira, Rosana Gomes Ferreira & Maysa Mandetta Clémentine

Université d'État de Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brésil

Rodolpho Mattos Albano et Alexander Machado Cardoso

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KB a collecté les échantillons, effectué des travaux expérimentaux et l'analyse des données, a écrit le manuscrit ; BOF a réalisé des travaux expérimentaux et des analyses de données ; L'ASGB a réalisé des travaux expérimentaux et des analyses de données ; L'APAN a contribué à l'analyse des données et à la rédaction de l'article (révision et édition) ; MM a réalisé des travaux expérimentaux et des analyses de données ; KM a contribué à l'analyse des données et à la rédaction de l'article ; CF a réalisé des travaux expérimentaux et des analyses de données ; SO a réalisé des travaux expérimentaux et des analyses de données ; MAM a contribué au travail expérimental ; Analyse des données BFS et rédaction de l'article (révision et édition); RMA, BFS, MUP, RGF ont contribué au travail expérimental, à l'analyse des données et à la rédaction de l'article (revue et édition) ; AMC a contribué à l'analyse des données et à la rédaction de l'article (revue et édition); MMC était responsable de l'acquisition du financement, de l'administration du projet, de la supervision et a contribué à la rédaction de l'article (révision et édition). Tous les auteurs ont lu et approuvé le manuscrit.

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Réimpressions et autorisations

Bianco, K., de Farias, BO, Gonçalves-Brito, AS et al. Résistome mobile des communautés microbiennes et résidus antimicrobiens des systèmes d'approvisionnement en eau potable à Rio de Janeiro, Brésil. Sci Rep 12, 19050 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-21040-7

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Reçu : 29 mars 2022

Accepté : 22 septembre 2022

Publié: 09 novembre 2022

DOI : https://doi.org/10.1038/s41598-022-21040-7

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